Nacido el 16 de abril de 1918 en Grantham, Lincolnshire (Inglaterra). Su carrera en la industria del cine se dilató casi durante 50 años, empezando como dibujante de The Inheritance (1947) para la productora Two Cities Films y Denham Studios, para la que trabajó en varias producciones. Antes de entrar en el cine, Cain sirvió durante la Segunda Guerra Mundial, donda distintas habilidades le servirían en el futuro. En 1954, Cain continuó con sus obligaciones de dibujante aunque esta vez para Warwick Film Productions en Hell Below Zero, coproducida por Albert R. Broccoli.

Aunque la serie de James Bond aún estaba lejos, Cain colaboró con mucho del talento que formaría la “familia Bond”. Su primera película como Ayudante del Director de Arte fue The Cockleshell Heroes (1955), de nuevo para la Warwick Films de Broccoli, con el guionista de 007 Richard Maibaum y el director de fotografía Ted Moore. Otras importantes películas en su era pre-Bond incluían Our Man in Havana (1959) y Lolita (1962).

Broccoli eligió a su primer equipo Bond basándose en su experiencia en Warwick Films, y seleccionó a Cain como Director de Arte en Agente 007 contra el Dr. No, donde una de sus contribuciones más memorables fue el tanque dragón de la isla de Crab Key. Trabajando a las órdenes del legendario diseñador de producción Ken Adam, el equipo creó un look único para la película que es tan impresionante hoy como hace 50 años.

Lo siguiente fue Call Me Bwana para EON Productions de Saltzman y Broccoli, tras lo cual prosiguió con sus deberes Bond en Desde Rusia con amor. Cuando Ken Adam no estuvo disponible para regresar, Cain subió un escalón aunque en los créditos aparece como Dirección de Arte en vez de Diseñador de Producción. Lo más destacado en su segunda película Bond fue el escenario de la lujosa partida de ajedrez, y ña ,añeta repleta de gadgets de 007, que es uno de los inventos más reconocidos de la serie.

Tras el regreso de Adam en James Bond contra Goldfinger, Cain abandonó a Bond por un momento trabajando como Diseñador de Producción de películas como The Amorous Adventures of Moll Flanders (1965), Fahrenheit 451 (1966) y la aventura de Harry Palmer Billion Dollar Brain (1967) de Harry Saltzman.

007 le llamó de nuevo en 1969 para 007: Al Servicio Secreto de Su Majestad, esta vez ya sí como flamente Diseñador de Producción. Este fue quizás el momento culminante de su carrera siendo responsable de la creación del escudo de armas de la familia Bond y de la icónica madriguera de Blofeld en el Piz Gloria. EON tuvo que pagar una renovación completa del interior para conseguir la imagen que Cain perseguía después de que las autoridades Suizas rechazaran los permisos para sus planes originales, construyéndose también un helipuerto entero a cargo de la EON. Sin embargo, esto aún fue más barato que pagar por otro escenario extravagante de Adam.

Cuando Sean Connery regresó en Diamantes para la eternidad, también lo hizo Ken Adam, así que Cain dejó de nuevo a Bond para trabajar en "Frenzy" y "Fear Is The Key". Volvería como Director de Arte en Vive y deja morir, donde diseñó muchos de los escenarios y gadgets, incluyendo el reloj sierra-eléctrica de Bond, que año smás tarde se subastaría por 200.000 dólares.

Aunque no volvería a trabajar en la serie Bond durante los años protagonizados por Roger Moore, realizó trabajos de Diseñador de Producción en otras películas como: Gold (1974), Shout at the Devi" (1976) de Peter Hunt, y The Wild Geese (1978) y The Sea Wolves (1980) de Euan Lloyd. Cain ocuparía el mismo puesto en televisión a mediados de los años 70 en numerosos episodios de Los Nuevos Vengadores.

Durante los años 80 disminuyó el ritmo de sus trabajos, con Lion of the Desert (1981), Supergirl (1984), Wild Geese II (1985) y finalmente Tusks (1988). Cambiando a artista de storyboard, Cain dibujó para ¿Quien engañó a Roger Rabbit" (1988) y La historia interminable III (1994) antes de regresar con 007 por última vez en GoldenEye para encargarse del storyboard y el diseño de los gadgets de la sección Q. Este crédito final significa que Cain trabajó en el debut cinematográfico como 007 de cuatro de sus actores: Sean Connery, George Lazenby, Roger Moore y Pierce Brosnan.

Su último trabajo fue como artista de storyboard para Shiner (2000) de Michael Cain. Sin embargo, permaneció activo en la comunidad cinematográfica atendiendo a convenciones y reuniones. Murió el lunes, 21 de noviembre de 2011, a la edad de 93 años.